La Confraternita del Crocifisso, così chiamata per il culto della Croce e dei Santi Pietro e Paolo cui era votata, risulta operativa nella città di Foligno fin dal 1410 ma venne formalmente istituita solo nel 1570. In questo secolo in seguito alla Controriforma cattolica nacquero, in numerose città italiane, associazioni laicali definite appunto Confraternite che, sostenute da ricche famiglie nobili o dell’alta borghesia, si dedicavano all’assistenza dei più deboli: cura degli infermi, sepolture per i defunti, carità per poveri e stranieri, assistenza alle vedove ed alle ragazze senza dote erano solo alcune delle opere di carità svolte.
Alla fine del 1500 i membri della Confraternita folignate ottennero dai domenicani la concessione di un orto accanto al convento di Piazza della Canapa (oggi San Domenico), dove venne edificato l’attuale Oratorio del Crocifisso tra il Palazzo Scafati Candiotti e la chiesa di San Domenico, oggi Auditorium di Foligno.
Le pregevoli e ricche forme barocche della chiesa moderna sono testimonianza delle frequenti ed ingenti donazioni di cui la Confraternita dovette godere nel tempo.
Gli interventi sull’edificio si possono suddividere in tre fasi principali: dal 1570 al 1642 venne realizzato il nucleo originario di cui si conserva una porzione dell’affresco raffigurante S. Elena ed il rinvenimento della Croce, databile al 1626. Dal 1643 cominciarono i lavori di ampliamento dell’Oratorio con la realizzazione della copertura in legno dipinta a tempere, raffigurante il Cristo risorto con Cherubini e Serafini, opera degli artisti Francesco Costantini, Cristoforo Lacchi e Giovanni Battista Michelini. Infine, la terza ed ultima fase si data agli inizi del 1700 quando si concluse il progetto di decorazione interna della Chiesa grazie ai lavori diretti da Felice Tucci di Foligno.
L’oratorio del Crocifisso di Foligno venne gravemente danneggiato, sia dal punto di vista strutturale che della decorazione interna, in seguito al terremoto del 1997 ed è stato oggetto di un’imponente opera di restauro conclusasi solo di recente, nel 2015, con la riapertura la pubblico.