Le prime notizie sulla chiesa di San Nicolò furono trovate in un manoscritto del Seicento conservato nella Biblioteca di Foligno e nel Monastero di S. Croce di Sassovivo, opera del celebre storico folignate Ludovico Iacobilli. Il documento afferma che la chiesa era stata fondata nel 1094 dal vescovo Bonfilio e che pochi anni più tardi, nel 1120, un altro vescovo, Andrea, aveva concesso la struttura al Beato Alberto, abate di Sassovivo, il quale si fece garante della costruzione dell’annesso convento.
Qualunque sia la vera origine del complesso, la prima notizia documentata della presenza della chiesa, risale solo al 1138 quando il papa Innocenzo II nella bolla “Religiosis desideriis” ribadì e sancì definitivamente la concessione di chiesa e convento ai monaci di Sassovivo.
Nel 1248 il complesso tornò sotto il controllo del vescovo folignate il quale lo concesse a sua volta, nel 1348, ai monaci Benedettini della Congregazione di S. Maria del Monte Oliveto. Fu proprio a questi monaci olivetani che si dovette la prima grande opera di ristrutturazione degli edifici fatiscenti. Di questo primo intervento rimangono nella struttura attuale pochissime tracce, riconoscibili nel portale laterale della chiesa e nella volta a crociera della sagrestia.
I monaci sostennero le ingenti spese dei lavori e officiarono la chiesa fino al 1434 quando vennero definitivamente sostituiti dagli Eremitani di S. Agostino della Congregazione di S. Maria del Popolo, che la gestiscono ancora oggi.
Nel XV secolo l’intero edificio venne abbellito con cappelle e pitture parietali tra le più belle della città di Foligno, opere di importanti artisti locali quali Bartolomeo di Tommaso e Nicolò di Liberatore, detto l’Alunno.
L’opera più degna di menzione è oggi il Crocifisso conservato nella sagrestia.
Gli interventi architettonici tuttavia non erano ancora conclusi e tra il seicento e settecento chiesa e convento furono al centro di nuovi importanti modifiche strutturali che conferirono loro l’aspetto moderno di cui possono godere locali e visitatori. I lavori si protrassero per ben sei anni, costarono la notevole somma di 2050 scudi e implicarono l’intervento del famoso architetto Luigi Vanvitelli, a causa di una disputa sorta tra i costruttori.
Le vicende della chiesa non terminarono e tra il 1798 e il 1799, in seguito all’invasione francese, l’edificio ecclesiastico fu trasformato in magazzino militare.
Soltanto nel 1814 il complesso passò nuovamente sotto il controllo degli agostiniani che lo adibirono prima a Scuole pubbliche nel 1861, poi a sede della famosissima scuola di Arti e Mestieri di Foligno, nel 1875.
Arriviamo così infine all’età moderna con la scuola media “Giuseppe Piermarini” che occupa i locali dell’ex convento dal 1962.
La facciata esterna lineare è impreziosita dal portale centrale, in stile rinascimentale, realizzato nel Settecento con i materiali di demolizione della cappella interna dove era conservato il Polittico più famoso della Chiesa. Sulla parete sinistra sono ancora visibili i segni del vecchio portale sostituito da quello attuale, mentre sulla parete destra si appoggia il campanile quadrangolare in corrispondenza della sagrestia.
Lo spazio interno è articolato in tre navate, quella centrale di dimensioni maggiori rispetto alle due laterali che ospitano nicchie dedicate a vari santi con affreschi del XV-XVII secolo. I più noti sono quelli dell’Alunno, famosissimo artista locale, sul transetto destro raffiguranti l’Incoronazione della Vergine e i Santi Antonio Abate e Bernardino da Siena.
Il presbiterio centrale ospita l’altare maggiore alle spalle del quale si può ammirare il pregiatissimo coro a doppio ordine in legno di noce, risalente al 1751.
Ma senza dubbio la grande fama della chiesa è dovuta all’opera dell’Alunno che, dopo varie vicende e dispute cittadine, è ancora conservata all’interno della cappella di S. Giuseppe, al centro della parete destra della chiesa. Si tratta del Polittico raffigurante la Natività con i Santi Sebastiano, S. Nicola di Bari, S. Michele Arcangelo e S. Giovanni Evangelista. Si tratta di una tempera su tavola di notevoli dimensioni (300 cm x 340 cm) commissionata dalla nobildonna folignate Brigida degli Elmi, vedova del mercante Michele di Nicolò Picchi, nel 1479.
In realtà l’opera fu realizzata solo molti anni dopo, nel 1492 dopo la morte della committente. Per la sua pregevolezza, nel 1812 venne trafugato da Napoleone e conservato in Francia fino al 1817 quando si ottenne la restituzione parziale in Italia. Il Polittico infatti è oggi privo della predella ancora conservata al Museo del Louvre.
In età moderna l’opera è stata oggetto di dispute e contese tra i Parroci della chiesa di San Nicolò ed il Comune di Foligno che, in occasione di un tentato furto aveva fatto trasferire il Polittico nella Pinacoteca comunale di Palazzo Trinci per un breve periodo. Solo dopo varie vicende l’opera ha ottenuto la grazia di poter tornare alla originale collocazione voluta dalla committente, dove ancor oggi è possibile ammirarla in tutto il suo splendore.