Las primeras noticias sobre la Iglesia de San Nicolás fueron encontradas en un manuscrito del siglo XVII conservado en la Biblioteca de Foligno y en el Monasterio de la Santa Cruz de Sassovivo. En este manuscrito, el famoso historiador Ludovico Iacobilli de Foligno afirma que la iglesia fue fundada en 1094 por el Obispo Bonfilio y que unos años más tarde, en 1120, otro obispo, Andrea, había concedido la estructura al Beato Alberto, en el bávaro de Sassovivo, que se convirtió en el garante de la construcción del convento adyacente.
Sea cual sea el origen real del complejo, las primeras noticias documentadas de la presencia de la iglesia se remontan a 1138, cuando el Papa Inocencio II en la bula «Religiosis desideriis» reiteró y sancionó definitivamente la concesión de la iglesia y el convento a los monjes de Sassovivo.
En 1248 el complejo volvió bajo el control del obispo de Foligno, quien a su vez lo concedió, en 1348, a los monjes benedictinos de la Congregación de S. María del Monte Oliveto. Fueron estos monjes olivetanos los responsables de la primera gran renovación de los edificios en ruinas. De esta primera intervención quedan muy pocos vestigios en la estructura actual, reconocibles en el portal lateral de la iglesia y en la bóveda de crucería de la sacristía.
Los monjes cargaron con los altos costes de la obra y oficiaron la iglesia hasta 1434, cuando fueron finalmente reemplazados por los Ermitaños de San Agustín de la Congregación de Santa María del Pueblo, quienes aún hoy la dirigen.
En el siglo XV todo el edificio fue adornado con capillas y pinturas murales, de las más bellas de la ciudad de Foligno. Estas eran obras de importantes artistas locales como Bartolomeo di Tommaso y Nicolò di Liberatore, llamado el Alumno.
La obra más digna de mención es, hoy en día, el Crucifijo en la sacristía.
Sin embargo, las intervenciones arquitectónicas aún no estaban terminadas y entre los siglos diecisiete y dieciocho, la iglesia y el convento se encontraban en el centro de nuevos e importantes cambios estructurales que les daban el aspecto moderno que pueden disfrutar tanto los locales como los visitantes. La obra duró seis años, costó una suma considerable de 2050 escudos e implicó la intervención del famoso arquitecto Luigi Vanvitelli a causa de una disputa entre los constructores.
Los acontecimientos de la iglesia no terminaron y entre 1798 y 1799, tras la invasión francesa, el edificio de la iglesia se convirtió en un almacén militar.
En 1814 el complejo pasó a manos de los agustinos, que lo utilizaron primero como escuela pública en 1861 y luego como sede de la famosa escuela de Artes y Oficios de Foligno, en 1875.
Finalmente, llegamos así a la edad moderna con la escuela secundaria «Giuseppe Piermarini«, que ocupa los locales del antiguo convento desde 1962.
La fachada exterior lineal está embellecida por el portal central, de estilo renacentista, realizado en el siglo XVIII con los materiales de demolición de la capilla interior donde se conservaba el políptico más famoso de la Iglesia. En el muro de la izquierda se conservan los signos visibles del antiguo portal sustituido por el actual, mientras que en el muro de la derecha se apoya el campanario cuadrado de la sacristía.
El espacio interior está dividido en tres naves, la central más grande que las dos laterales que albergan nichos dedicados a diversos santos con frescos del siglo XV al XVII. Los más famosos son los del Alumno, el famoso artista local, en el transepto derecho que representa la Coronación de la Virgen y los Santos Antonio Abad y Bernardino de Siena.
El presbiterio central alberga el altar mayor detrás del cual se puede admirar el precioso coro de nogal de orden doble, que data de 1751.
No obstane, la gran fama de la iglesia se debe indudablemente a la obra del Alumno que, después de varios acontecimientos y disputas en la ciudad, aún se conserva en la capilla de San José, en el centro de la muralla de la iglesia. Este es el políptico que representa la Natividad con los Santos Sebastián, Nicolás de Bari, San Miguel Arcángel y San Juan Evangelista. Se trata de una témpera sobre madera de gran tamaño (300 cm X 340 cm) encargado en 1479por la noble de Foligno, Brígida degli Elmi, viuda del comerciante Michele di Nicolò Picchi.
De hecho, el trabajo sólo se completó muchos años después, en 1492, después de la muerte del cliente. Por su preciosidad, en 1812 fue robado por Napoleón y permaneció en Francia hasta 1817, año en que fue devuelto parcialmente a Italia. El políptico, de hecho, carece hoy en día de la predela que aún se conserva en el Museo del Louvre.
En la edad moderna la obra fue objeto de disputas entre los párrocos de la Iglesia de San Nicolás y el pueblo de Foligno, que, durante un intento de robo, habían trasladado el Políptico a la Pinacoteca municipal del Palacio Trinci durante un corto periodo de tiempo. No fue hasta después de varios eventos cuando la obra pudo volver al lugar original deseado por el cliente, donde aún hoy se puede admirar en todo su esplendor.
